Vào tháng 3 năm 1921, Dybenko dẫn đầu, dưới sự chỉ huy của Tukhachevsky, sự đàn áp của cuộc nổi loạn của hải quân ở Kronstadt. Sau sự kiện trên, Dybenko đã giành được Huân chương Cờ đỏ đầu tiên của mình. Ông đã nhận thêm hai lần nữa, trong thời gian hòa bình (12.2.1922, 19.4.22) cho hoạt động của ông trong đàn áp nông dân nổi dậy.

Năm 1922 Dybenko đã hoàn thành học tập tại Học viện Quân sự. Alexandra Kollontai thừa nhận trong hồi ký của bà, bà đã viết tất cả các bài tập về nhà và luận án của Dybenko. Cô cũng là tác giả của một số ý tưởng cải cách quân đội, mà Dybenko đã tự gán cho mình. Chẳng bao lâu sau cuộc hôn nhân của họ sụp đổ, Dybenko đã cố gắng tự tử, và Kollontai đã sắp xếp một nhiệm vụ ngoại giao cho chính mình, chỉ để tránh Dybenko càng xa càng tốt. Dybenko đã kết hôn hai lần nữa.

Sau khi hoàn thành học tập, Dybenko được bổ nhiệm làm Tư lệnh Quân đoàn 5 của Hồng quân, và sau đó là Quân đoàn súng trường lần thứ 10 và được phục hồi như một thành viên của Đảng Cộng sản. Dybenko phục vụ từ năm 1925 đến 1928 với tư cách là người đứng đầu của Tổng cục Pháo binh và Tổng cục Cung cấp của Tổng Tham mưu Hồng quân.

Năm 1928, ông được cử đến chỉ huy Quân khu Trung Á. Để che giấu sự thiếu hiểu biết của mình trong các vấn đề quân sự, ông luôn luôn ưa thích "phương pháp bàn tay sắt". Ông đã đàn áp những người theo chủ nghĩa dân tộc địa phương và những tín đồ Hồi giáo với sự tàn ác. Ông không ngần ngại tấn công thường dân trong thời bình, và đốt cháy toàn bộ các làng dân cư. Năm 1930 Dybenko được gửi đến Đức, với một nhóm nhiều tướng lĩnh khác. Năm 1933 Dybenko được bổ nhiệm làm chỉ huy quân khu Volga.

Cựu chỉ huy quân đoàn Ivan Semenovich Kutyakov, một anh hùng nổi tiếng của Nội chiến, được bổ nhiệm làm phó của Dybenko, một kẻ thù của Dybenko. Cả hai đã viết nhiều lá thư vu khống lẫn nhau. Sự vu khống này gây ra việc thanh trừng Kutyakov vào năm 1937. Kutyakov bị bắt ở văn phòng của Dybenko, với sự trợ giúp từ Dybenko, và nhanh chóng bị bắn. Bản thân Dybenko không bị tổn hại gì. Lời vu khống của Kutyakov chủ yếu là sự thật về sự tàn bạo của Dybenko, say xỉn và bất lực. Những cáo buộc này đã được biết đến ở cấp cao nhất của quân đội Liên Xô. Tukhachevsky và Uborevich công khai chỉ trích Dybenko. Nhưng ông đã viết một bức thư giải thích cho Voroshilov (sau này Bộ trưởng Quốc phòng), và được ân xá.

Sau đó vào năm 1937, Dybenko hỗ trợ Bộ Dân ủy Nội vụ trong việc chuẩn bị bắt giữ Tukhachevsky. Dybenko trở thành một thành viên của Liên Xô, được thăng cấp Tư lệnh Tập đoàn quân bậc 2 (Командармы 2-го ранга, tương đương Thượng tướng), và được chỉ định làm chỉ huy quân khu Leningrad sau Iona Yakir. Vùng Leningrad luôn là một trong những vùng quan trọng nhất, chỉ đứng sau Kiev. Dybenko đích thân dẫn đầu thanh trừng trong khu quân sự Leningrad vào năm 1936-1937. Năm 1938, ông tham gia, với tư cách là một thẩm phán, trong phiên tòa xét xử của nhóm Tukhachevsky.